1958年9月，在全国开展“人民公社化”运动中，成立了澄江县龙街人民公社、吉花人民公社、阳宗人民公社等3个政社合一、工农兵学商五位一体的人民公社。龙街镇行政区域从此奠定。
1959年4月，龙街公社划分为龙街、广龙两个人民公社。龙街人民公社驻地龙街，下辖龙街、左所、高西、忠窑、梁王、提古、西山等7个管理区；广龙人民公社驻地龙王庙，下辖广龙、万海、双树、尖山、禄充等5个管理区。1960年9月，全县合并成立澄江县人民公社，下辖30个管理区。1961年4月又恢复原来的公社。
1961年5月，原龙街人民公社分为龙街、西浦两个人民公社，广龙人民公社划分为广龙、尖山两个人民公社。龙街人民公社驻地龙街，下辖已乐、华光、毛家营、旧街子、左所、香村、龙街、朱官营等8个小大队；西浦人民公社驻地萝卜村，下辖西浦、后西山、梁王、提古、下关等5个小大队；广龙人民公社驻地龙王庙，下辖万家营、许土营、广南营、龙王庙、镇海营、洋海村、张家村、双树、黄家营等9个小大队；尖山人民公社驻地代头村，下辖尖山、养白牛等2个小大队。这时期全镇境内有4个人民公社，24个小大队。
1962年12月，撤销龙街、西浦、广龙、尖山等4个人民公社和24个小大队，调整为小公社。镇境内24个小大队并成龙街、左所、高西、华光、提古、梁王、广龙、万海、双树、尖山、禄充等11个小公社。1964年3月，撤销11个小公社合并组建为龙街人民公社，驻地龙街，下辖龙街、高西、梁王、提古、华光、左所、双树、万海、广龙、尖山、禄充、忠窑等12个农业生产大队。至此，公社体制区划相对稳定下来。1973年，龙街人民公社下辖的农业生产大队中，原禄充大队划为禄充、立昌两个大队，全公社大队数增到13个。1976年，又把原尖山大队划为尖山、养白牛两个大队。至此，龙街人民公社的下辖大队增到14个，直到1983年稳定不动。
1983年12月，撤销龙街人民公社及其下辖的14个农业生产大队，建立起龙街区公所，及其下辖的13个乡（华光民族）和龙街镇，原大队下辖的农业生产队改建为农业合作社。
1987年12月，撤区建乡（镇），龙街区公所改建为龙街镇人民政府，原区辖的13个乡、1个镇改建为14个办事处，即龙街、万海、广龙、尖山、养白牛、立昌、双树、左所、高西、忠窑、华光、提古、梁王、禄充等14个办事处，113个自然村，110个农业合作社，13122户，48503人。
1997年，禄充办事处被规划出去。至此，龙街镇下辖13个办事处。
1999年至2000年撤村建委，办事处设置改为村民委员会。全镇共辖13个村民委员会，109个自然村，121个村民小组。镇政府设党委办、政府办、书记办、镇长办、副书记办、副镇长办、人大、纪委、民政、企业、司法、土地、农经、计生、武装等办公室。
2002年6月，镇党政机构和镇直属事业单位进行改革。镇政府及镇直属事业单位的机构设置为1个综合性办公室、5个中心、1站1所，即：1、党政办公室：包括组织、人事、宣传、精神文明、文书、保密、信访、统计、共青团、工会、妇联、机关后勤管理等工作。2、农业综合服务中心：包括农科、农机、农技、林业、水利、畜牧兽医、科技等。3、国土规划建设管理中心：包括土地规划与管理、环境保护与监测、村镇建设管理、镇村道路建设管理等工作。4、经济管理服务中心：包括企业、农村经济管理、招商引资等工作。5、文化教育服务中心：包括文化、教育、体育、广播电视、科技、党校职校教育、老体协、关协等工作。6、社会事务服务中心：包括民政、农村社会保险、劳动管理、残联、司法、法律援助等工作。7、财政所：包括财政、会计、核算等工作。8、计划生育服务站包括计划生育等工作。
2002年，龙街镇行政编制数31人，职位设置如下：设党委书记、镇长、人大主席、纪委书记各1人，专职副书记2人，副镇长4人，设13个村民委员会。
2005年11月，在2002年机构改的基础上，新增设事业单位龙街镇新型农村合作医疗管理委员会办公室，编制3名。
