2003年6月，约翰·特里在对塞尔维亚和黑山的比赛中首次为英格兰出场（替补），而首次首发是2003年8月20日对克罗地亚。特里是三狮军团英格兰队参加2004年欧洲杯和2006年世界杯的主力中卫人选，在史蒂夫·麦克拉伦麾下还被任命为国家队队长标。
在2006年德国世界杯预选赛对波兰的比赛中，约翰·特里首次戴上英格兰队长袖标，当时是欧文被换下后将袖标交给了特里。2006年5月30日，英格兰在世界杯热身赛中3比1击败匈牙利，特里攻入了个人的英格兰队处子球。在2006世界杯上，约翰·特里在英格兰队的地位得到巩固，他与里奥·费迪南德的搭档被视为英格兰在中后卫的第一选择。
2006年8月10日，史蒂夫·麦克拉伦正式任命特里为英格兰队的正式队长，
特里在英格兰国家队的图片
图册 13张
取代了大卫·贝克汉姆。而在特里成为队长后的第一场比赛（对希腊的比赛）时，约翰·特里便攻入成为队长后的第一粒进球进球。2007年6月1日，约翰·特里成为在新温布利球场进球的首个英格兰成年队球员，他的进球帮助英格兰1比1战平巴西。
卡佩罗上任英格兰主教练后，曾试用过多个队长，最终还是选择了约翰·特里。2008年8月，特里被卡佩罗确认为正式队长。2008年，特里受伤病困扰，眼看着英格兰在欧洲杯资格赛便遭淘汰出局却无法为国出战。随后带领国家队闯入2010年南非世界杯决赛圈。2010年初，由于与法国模特瓦内萨的偷情事件曝光，约翰·特里的英格兰队长袖标被剥夺，里奥·费迪南德接替他成为新队长。
在2010年南非世界杯上，特里入选英格兰的23人大名单中并参加了英格兰队的全部4场比赛。而2010年6月23日，世界杯小组赛最后一场英格兰与斯洛文尼亚的生死战中，特里奋不顾身在门线上鱼跃头球挡出斯洛文尼亚队射门的时刻，是英格兰队在那届赛事中少数值得记忆的画面之一。
由于费迪南德伤病频繁，多次缺席国家队比赛，特里在2011年3月重新被任命为国家队正式队长。2011年3月26日与威尔士的欧洲杯预选赛的小组赛的比赛中，特里首次重新配戴队长袖标出场。
在2012年欧洲杯中的所有英格兰比赛中，特里均有出场亮相，并在场上表现非常突出，但这却是特里为国家队效力的最后一届比赛。特里因在2011-2012赛季切尔西与女王公园巡游者队比赛时后卫安顿·费迪南德有涉嫌种族歧视纠纷后，于2013年9月23日宣布正式推出英格兰国家队，而把队长袖标交给利物浦队中场球员史蒂文·杰拉德。
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